Nascido Henry Herman McKinnies, Jr. em New Orleans, filho único de um casal da classe média americana. A família mudou-se para Milwaukee em 1930 e, enquanto estudava no ginásio, Hunter já atuava na emissora de rádio local. De lá, foi um pulo para o cenário teatral de Chicago. Ele serviu a marinha americana no ano de 1945 e depois continuou os estudos na Universidade Northwestern, em Illinois. Teve oportunidades em algumas peças teatrais e um pequeno papel no cinema, em Julius Caesar, estrelado por Charlton Heston em 1949. O ator fez um teste para a Paramount mas acabou sendo contratado pela 20th Century Fox, onde estreou com o filme Horas Intermináveis, a mesma produção de estréia de Grace Kelly.

Ao longo das duas décadas seguintes, Hunter mostraria sua versatilidade como ator numa série de filmes dramáticos, de guerra, comédias, faroestes e ficção científica. Casou-se com a atriz Barbara Rush em 1950, tiveram um filho, Christopher, e divorciaram-se em 1955. Mesmo separados, Rush guardou ótimas recordações do ator e sempre considerou-o o homem mais belo de suas relações. Em 1957, Hunter casou-se com a modelo Joan Bartlett, tiveram dois filhos, Todd e Scott, e separaram-se em 1967.

Em 1961, Hunter foi escolhido para o papel de Jesus Cristo no filme O Rei dos Reis, considerado um desafio para sua carreira. Segundo o diretor Nicholas Ray, o roteiro foi aprovado previamente pelo Vaticano. Em 1963, Hunter participou de um seriado para a televisão, Temple Houston. No ano seguinte, recusou o papel do Capitão Christopher Pike da nave U.S.S. Enterprise, para o piloto da série para televisão Jornadas nas Estrelas. Durante os anos seguintes, ele atuou em diversas produções européias e asiáticas.

Em 1969, o ator casou-se com a atriz Emily McLaughlin. Nesse mesmo ano, enquanto filmava Viva America na Espanha, Hunter acidentou-se numa explosão no local de filmagens. Socorrido prontamente, não sofreu danos aparentes. Entretanto, ao voltar para Los Angeles, ele teve uma hemorragia cerebral e sofreu uma queda na escadaria de sua residência. Submetido a uma cirurgia de emergência, não resistiu e faleceu aos 42 anos, em 27 de maio de 1969.