Filho de um tenente-coronel da Força Aérea americana, Henry John, Denver passou praticamente toda a sua infância acompanhando as transferências de seu pai, um recordista mundial em testes de aviação militar. Sem raízes, cresceu também sem muitas ambições, e apenas desejava, um dia, ser piloto. A mãe contudo, preferia que ele vivesse em terra.

E, para desviar seu interesse dos jatos, deu-lhe quando tinha 13 anos, uma velhíssima guitarra de doze cordas fabricada em 1910. Como catalisador, foi o suficiente. Em 1963, Denver deciadia abandonar, no último ano, o curso de arquitetura da Universidade de Tecnologia do Texas e passou a se dedicar exclusivamente à música. Por algum tempo participou do Ted Mitchell Trio, até que, em 1969, uma de suas composições, Leaving on a Jet Plane, inspirada nas seguidas viagens de sua família, atingiu as paradas de sucesso na voz do grupo Peter, Paul and Mary.

A partir daí, Denver prosseguiu sozinho. Em fins de 1972, produziu e dirigiu um filme impecável sobre os carneiros selvagens das Montanhas Rochosas. E a trilha sonora, gravada no Lp Rocky Mountain High, incluiu-se entre os dez melhores discos do ano nos Estados Unidos. Tornou-se um dos maiores vendedores de discos do país, lançando sucessos como o LP Poems, Prayers and Promises, de 1971. Faleceu aos 53 anos, em 12 de outubro de 1997