O ator mudou-se para Los Angeles na década de 80 e iniciou sua participação na TV, onde a associação com o produtor de Hollywood Aaron Spelling levou-o ao papel do magnata do petróleo Blake Carrington, no popular seriado "Dinastia" (1981-1989), que estrelou ao lado da atriz britânica Joan Collins. O papel rendeu-lhe dois prêmios Globo de Ouro e três indicações para o Emmy.

Forsythe não foi o primeiro ator a ser lembrado para desempenhar o papel de Blake Carrington na série para televisão "Dinastia" (1981). George Peppard foi chamado em primeiro lugar mas, devido a choque de opiniões com os autores da série, ele abandonou a produção na primeira semana de filmagens. Forsythe foi chamado para uma entrevista e em seguida escalado para o papel. Forsythe conquistou um novo público ao viver a voz de Charlie, o misterioso chefe das jovens investigadoras que estrelavam o seriado "As Panteras" (1976-1981).

Casado durante 51 anos com Julie Warren, (20 de outubro de 1919 - 15 de agosto de 1994), ela morreu aos 74 anos de idade, em seu quarto de hospital, após Forsythe ter tomado a decisão de desligar o seu sistema de suporte à vida. Ela estava em coma em consequência de dificuldades respiratórias. Em 2002, o ator casou-se com a empresária Nicole Carter, vinte e dois anos mais jovem, tendo permanecidos casados até sua morte.

Forsythe trabalhou em mais de 20 filmes, um deles ao lado de Lana Turner, "Madame X" (1966). O ator também esteve presente em mais de 30 seriados produzidos para a televisão norte-americana. Ele acumulava 60 anos de carreira, de 1943 a 2003, quando participou de seu último filme, "As Panteras Detonando". John Forsythe faleceu aos 92 anos, em 1º de abril de 2010.