John Payne nasceu na cidade norte-americana de Roanoke, Virgínia, em 28 de maio, 1912, e é lembrado principalmente como o cantor de 20 musicais Century Fox, assim como seu papel no filme Miracle on 34th Street. De fato, a interpretação mais popular de Payne foi a do advogado Fred Gailey no filme Miracle on 34th Street (1947), seu último trabalho para a Fox.

Mais tarde Payne mudou sua imagem e começou a atuar em filmes noir e westerns, como Kansas City Confidential (1952), 99 River Street (1953), Silver Lode (1954), sócio do Tennessee (1955) e Slightly Scarlet (1956). Payne assinou um contrato com Pine-Thomas Productions, onde ele astutamente insistiu que seus filmes fossem em cores e que os direitos revertidos para ele durante vários anos, o que tornou-o rico ao serem transmitidos pela televisão. Payne também estrelou uma série de faroeste para a televisão.

Payne foi casado com a atriz Anne Shirley (1937-1943), e tiveram uma filha, Julie Anne Payne. Ele então se casou com a atriz Gloria DeHaven em 1944, e a união produziu dois filhos, Kathleen Hope Payne e Thomas John Payne, antes do divórcio em 1950. Payne, em seguida, casou-se com Alexandra Beryl Curtis, em 1953, e permaneceu com ela até sua morte. O ator morreu em Malibu, Califórnia, de insuficiência cardíaca em 6 de dezembro de 1989, aos 77 anos. Ele tem duas estrelas na Calçada da Fama.